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鸣人重新投入训练，并得到卡卡西及大和的指点。为加快训练效果，他以多重影分身术进行修行，并前往同有“风”属性的阿斯玛处寻求指点。后阿斯玛对上“晓”的飞段、角都，战败阵亡，第十班意欲报仇，卡卡西暂时把修行之事交给大和处理、而自己负责照顾第十班。后卡卡西所率的第十班与飞段、角都陷入苦战，幸亏大和及时率领鸣人、佐井、樱三人赶到，加入战团，鸣人以新术风遁·螺旋手里剑攻击角都，但第一次失败了。
卡卡西认为应对角都进行围攻方妥当，但凭着鸣人要超越四代火影的决心，卡卡西让鸣人作第二次攻击。鸣人亦不负所托，以影分身成功欺骗角都，并从其背后施以风遁·螺旋手里剑，给予绝命一击。鹿丸亦把飞段击败封印。众人又回到木叶。
与“晓”的战斗结束，鸣人右手因新术威力过大而受伤，纲手禁止鸣人再使用风遁‧螺旋手里剑，暗部将大蛇丸巢穴消息通过信鸽传给纲手。纲手接到消息，组织由卡卡西带领牙、志乃和雏田的前往大蛇丸的基地，另一方面大蛇丸准备派遣手下红莲执行计划，红莲目赌了佐助打倒千人且衣服不沾一滴鲜血起了妒心，大蛇丸觉得差不多是时候将佐助的身体占为己有，便派遣红莲和幽鬼丸一同执行作战计划；纲手派遣大和，率领佐井、樱二人增援卡卡西小队。
纲手下达新任务：“封印尾兽三尾，不许落入任何人手中；保护与尾兽能力有关联的幽鬼丸”，由静音领军的封印班开始建立四方封阵，搜寻三尾的下落，而兜则打算利用幽鬼丸的力量让三尾暴动，以便破坏木叶的结界，红莲因为控制三尾失败，被激怒的三尾攻击时，幽鬼丸为救红莲而发挥了前所未有的力量，成功地让三尾停止了动作。
鸣人与红莲为保护幽鬼丸，在与三尾对峙的过程中一起被吞入了三尾的肚子里。两人为寻找出口决定一起合作，而后在幽鬼丸和木叶的伙伴们展开救援行动，终于救出两人，兜利用幽鬼丸让三尾失控，攻击木叶的结界。红莲终于真心感悟，将虚弱的幽鬼丸带走远行。
为得知晓的情报，追寻佐助的下落，木叶决定锁定鼬，新七班和第八班联手行动。
途中鸣人的影分身遇上鼬，鼬当时似乎有话要对鸣人说，可惜却因为鸣人的冲动打断了话题。但鼬临走前却赋予了鸣人神秘的力量，并说在必要时才用此力量等等。
后众人对上了“晓”的新成员——一个自称为“宇智波斑”神秘“面具男”。众人的攻击均对其无效；就在此时，绝前来汇报佐助与鼬的战果，佐助的胜利及战后受重创使鸣人感到惊愕及担心，便痛骂绝是“芦荟”、要他说出佐助在那里。收到情报的“斑”不再恋战，和绝一起前往战场把鼬的遗体及佐助带走。鸣人急步追赶，虽找出战场位置，但对方早已离去。
新七班到土蜘蛛部落拯救拥有一族禁术的少女莹，因其体内藏有相当强大的禁术，因此和人柱力一样受到族人的排挤。而她的师父，能使出气泡忍术的叛忍泡沫也遭到追杀部队的纠缠。大家先是试图把莹体内禁术取出销毁，但莹却先一步落入敌手。鸣人一众便和敌人交手，最后鸣人将敌方首脑打倒。而小莹的师父泡沫（六尾人柱力）也成功的用六尾的力量阻止了禁术的失控。最后莹终于被泡沫认可为弟子，一起离开村去修行。但是泡沫却在独自一人去和追杀部队谈判时遭遇佩恩，力战不敌被捕获，之后因六尾被封印而亡。
再次寻找佐助的踪影失败后，鸣人回到木叶，却惊闻自来也被佩恩杀害的噩耗。为此曾一度悲伤的他，因为伊鲁卡和鹿丸的鼓励，而再度重新振作起来，并协助解开自来也临终前留下的暗号；可惜的是毫无头绪。
为替自来也报仇，他决定接受深作大人的提议，前往自来也曾修行的妙木山，作艰苦的“仙术”训练。经过一番修行，鸣人总算是基本掌握了自然力量，深作将自来也的遗作——《坚毅忍传》交给鸣人。
鸣人基本掌握了深作所授的“蛙组手”和仙术。深作告诫鸣人有关仙人模式的缺点，就是只能维持5分钟左右；而且每一次使用前，需经一段时间、在静止的状态下吸取足够的自然力量。
这样就很容易成为敌人的靶子，因此使用时必须有其他伙伴在旁边提供增援。但深作认为最有效的方法，就是与鸣人融为一体，分担“动”、“静”两边的工作，不过，由于受到九尾的阻挠，融合并未成功（事后九尾承认是由于对鸣人和蛤蟆混在一起感到不满而故意阻挠）。
木叶遭佩恩的袭击。佩恩得知鸣人在妙木山修行，继续攻击毫无意义，便用神罗天征摧毁了整个木叶，好在纲手用蛞蝓保护了大家。鸣人等被志麻仙人通灵回满目疮痍的木叶，佩恩六道齐聚准备捕捉九尾，鸣人得知卡卡西死讯，愤怒之下单挑六道。鸣人的仙人模式加上新术仙法·风遁·螺旋手里剑，且在两位仙人的帮助下本是压倒性优势。
但由于佩恩实力强大，费劲艰辛才打败五个佩恩，剩下天道尚存。深作仙人被天道杀死，鸣人的仙人模式解除，被天道擒获。天道试图摧毁鸣人的意志，一番谈话下，鸣人不置可否。雏田为救鸣人而出被天道打伤，鸣人误以为雏田死亡，愤怒之下爆发九尾查克拉，现出八条尾巴，天道用地爆天星困住鸣人。
鸣人在九尾怂恿下准备揭开封印之时，三代封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世，四代与鸣人交谈后重新封印九尾，并消失。
鸣人脱离地爆天星的束缚，打败天道，并用逆向探查找到佩恩本体——长门。与鸣人的交谈中，长门被鸣人感化。放弃原定计划，决定将梦想托付给鸣人，期盼鸣人能够完成几代人的使命，之后因施展外道·轮回天生之术复活卡卡西、静音、深作等所有死者而耗尽生命。鸣人送走小南，回到木叶。
鸣人被卡卡西背回木叶，受到了木叶的盛大迎接，被当做英雄看待。从牙口中得知团藏下达了抹杀佐助的许可，鸣人向佐井询问有关团藏的真实身分，佐井却因为被下了封印不能提及此事。后遇上云隐派来传递文书的使者并与其交手，得知佐助已经和晓联手一事。得知这惊愕的事实后，樱惊慌得不知所措，鸣人出面化解并决定要阻止佐助继续走入邪道。
呜人及后和卡卡西，大和追上前往出席五影大会的雷影，希望能劝他放过佐助，但雷影不接受其解释，还斥责鸣人把世事想得太天真。鸣人一行人后来在投宿的旅店中遇上了特意前来找他的“斑”，鸣人激动地质问“斑”对佐助有何企图。
“斑”告知三人宇智波灭门案背后的秘密，并指佐助现已被仇恨所支配，而宇智波一族是被诅咒的一族，注定和千手一族永远地战斗。佐助须继承一族的所有仇恨，向木叶和世界报仇。而鸣人继承了千手一族的火之意志，故两人必须继续未了的战斗。
樱、佐井、牙、李突然来访，樱对鸣人当面作出告白，同时劝谕他放弃追寻佐助，但鸣人以“这种玩笑一点都不好玩，讨厌对自己说谎的家伙”为由拒绝了她。鸣人原本想告诉说出宇智波灭门案的真相，但被卡卡西阻止，鸣人告诉樱自己是自愿帮助佐助，并且一定会将他带回木叶，樱失望离去。
佐井偷偷用分身告诉鸣人，原来与鸣人同期的木叶忍者都决意刺杀佐助，连樱也下定决心准备与佐助了断，这次告白其实是为让鸣人不再执意于带佐助回村。
得知真相的鸣人震惊不已。我爱罗等人赶到，将佐助大闹会场、第四次忍界大战即将爆发的情况告知鸣人，沉痛的消息一个接一个传来，让鸣人难以承受，出现过度呼吸症，昏了过去。
佐助杀死了被自己视为仇敌的团藏，还想杀掉已经没有利用价值的香燐，但樱出现，扰乱了佐助的计划。樱骗佐助要背叛木叶加入他的队伍，佐助开出条件是要樱动手杀掉香燐。就在樱准备用毒苦无刺杀佐助时，佐助先下手为强想杀害樱，此时卡卡西现身救下樱，并与佐助对战。
卡卡西试图让佐助想起过去和木叶的伙伴们度过的光明岁月，但佐助却已被仇恨控制。就当佐助想继续发动攻击的时候，却发觉写轮眼使用过度，近乎失明，须佐之男也迅速崩解。
樱想趁机用毒苦无刺向佐助，但最后仍是下不了手，反而被佐助发现夺下苦无要杀了樱，鸣人及时出现，救下樱，两人重现终结之谷的对决，结果不分上下，白绝和“斑”现身给佐助压阵。
鸣人对佐助表示他不再阻止他复仇，但前提是由他来当佐助的第一个目标。佐助回应：“那么就先从你杀起吧！”，和“斑”一起用超时空忍术离去。鸣人则由于战斗中被樱的毒苦无误伤，在佐助离去后药效发作，口吐白沫，由樱替鸣人治疗。