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三代火影去世，火影的位置空着；而卡卡西在对付突然来犯的“晓”成员——宇智波鼬时中了其幻术，身心备受折磨而需长期待在医院；而佐助亦为鼬所伤。故此自来也决定带同鸣人，前往寻找深谙医术、“三忍”之一的纲手。此行目的除了请其为卡卡西及佐助治疗，亦打算邀请她回来担任火影一职。此行途中，自来也顺道教鸣人新忍术——由四代火影自创，无需结印的“螺旋丸”。
后在短册街酒馆内偶然遇上纲手及其助手静音，但纲手对鸣人成为火影的梦想冷嘲热讽，使鸣人感到不满。喜欢赌博的纲手亦跟鸣人打赌，如果对方能在限期内习得螺旋丸，便把颈上属于初代遗物的项链送给他。不久大蛇丸找到纲手，欲利诱她为其治疗被三代所废的双手，却不成功；于是大蛇丸决定采取强硬手段。但鸣人同时被兜伤及内脏，所幸没有生命危险。纲手见鸣人这样保护自己既感激他，又为他短时间内学会螺旋丸而惊讶，决定重新振作，克服对血的心理障碍，跟大蛇丸一战。传说“三忍”自来也、纲手与大蛇丸展开对战，又分别召出各自的通灵兽，大蛇丸败在力量型的纲手之下。大蛇丸见势不对，与兜一同离去。
三忍之战告终，纲手终为鸣人所动，决定返归木叶担任火影，又按约定把初代的项链送给鸣人，把一切的寄望都托付在鸣人身上。
经过前次的任务，佐助深感自己的力量不足，而心生嫉妒，欲追求更强大的力量，以向兄长鼬报仇。此时大蛇丸的部下“音忍四人众”来到木叶，劝诱佐助投诚音隐，佐助亦为所动而准备叛离木叶，临行前把前来劝告的樱打晕。木叶虽收到佐助叛离的情报，但因之前受到砂忍及音忍的攻击，百废待兴，只能派鸣人、鹿丸等人前去追捕，临行前，鸣人与樱定下约定——把佐助带回木叶。然而，鸣人一行人途中遇上“音忍四人众”分别的阻挠，而伙伴们亦豁出自己的性命让鸣人追上佐助。但却又突然杀出了拥有血继限界的强敌君麻吕，超出原先计划之外。鸣人试图制造千个影分身以击败君麻吕，但对方丝毫无损；幸得受伤后初愈的李洛克和我爱罗及时相助，可继续追赶佐助的步伐。
最终，二人在终末之谷展开决斗。鸣人追问佐助为什么不珍惜彼此之间的友谊；而佐助的回应却指出友情虽重要，但不能够让他变强，他所需的是更强大的力量。鸣人无可奈何下唯有使用强硬手段迫佐助回归。佐助开启进化了的写轮眼，与使用九尾力量的鸣人对战。最终由进入第二重咒印、使用千鸟的佐助，击败使用九尾力量及螺旋丸的鸣人。大局已定，鸣人已无法继续追踪佐助，这亦将成为鸣人心中长久的一个遗憾。倒在地上昏过去的他，被大雨洒遍全身；直到卡卡西的到来，才把鸣人带回木叶接受治疗。此事之后，鸣人决心磨砺自己，随自来也在外修行。
随自来也在外训练两年后，鸣人回归木叶，他在体格及心智方面已较成熟。当得悉一众友人已成为上忍或中忍，而我爱罗更是成为风影时，鸣人并不气馁，反而被激励起来。纲手命令鸣人和樱一起接受卡卡西的铃铛争夺赛，两人通过对卡卡西的充分了解夺到了铃铛。三人接受命令，重组第七班。
第七班收到紧急增援砂隐的任务，三人到达“晓”聚会的地点寻找被抓去的我爱罗，但为时已晚，我爱罗已被抽出尾兽而死。鸣人欲夺回我爱罗遗体，因而被“晓”成员——迪达拉所挑衅。卡卡西不安心，随鸣人同去，并劝鸣人要冷静下来。鸣人配合卡卡西将迪达拉击落，取回我爱罗遗体。确认我爱罗已死后，鸣人情绪激动，九尾查克拉外漏，形成妖狐外衣，攻击迪达拉。卡卡西见状，立刻用自来也给的符把鸣人制住。迪达拉被前来支援的第三班和第七班围攻，用自爆分身溜之大吉，战斗结束。
鸣人所表现的真挚友情感动了千代婆婆，她甘心牺牲自己的性命用转生之术令我爱罗复活。我爱罗回归，砂隐的民众夹道欢迎，我爱罗第一次感到被其他人肯定的感受。故鸣人准备返乡时，我爱罗心存感激，双方的握手，代表着永恒的友谊。
从“晓”的蝎口中得知其将与派往大蛇丸身边的卧底会面，认为是寻找佐助消息的好时机；在纲手批准下，准备往会面地点——天地桥出发。由于卡卡西在与迪达拉一战中虚耗过多，无法同行，于是由卡卡西的队友原暗部成员、代号大和的天藏担任新队长，率鸣人、樱及新成员佐井前往目的地。虽然鸣人及樱对佐井的假意笑容及毒舌十分反感，但为了佐助，即使要与不喜欢的人合作也心甘情愿。
到达天地桥后，大和伪装成蝎，接触卧底，而鸣人们躲在岩后静待指示。令一行人惊讶的是，原来这名卧底就是药师兜。大蛇丸亦出现，大和的伪装身份被揭穿，双方交战起来。鸣人受到挑衅，妖狐外衣泄露，失去自我意识，误伤樱。大蛇丸与鸣人爆发激战，被兜称为“怪物间的战斗”。后大蛇丸因三年限期已到，身体不能承受，不敢恋战而去；鸣人亦被大和的木遁所压制，变回人类状态。清醒过后，鸣人得悉是自己伤害了樱而十分内疚，但同意大和所说，要不断锻炼，用自己的力量去保护身边重要的人。
天地桥一战后，鸣人等人继续追踪大蛇丸一众，却得悉佐井背叛了他们。此时大和的木分身已查出大蛇丸巢穴的所在地，众人决定深入虎穴。他们先找到佐井，将其绑起来；佐井问鸣人为什么执著于要拯救佐助，鸣人却说这是因为他与佐助之间，有着兄弟般的“羁绊”。佐井为其所动，想亲眼看看“羁绊”的意义，终弃暗投明，反过来合力把刚到的兜制服。鸣人与佐井冰释成嫌，组队在大蛇丸巢穴内寻找佐助的下落。不料却又遇上大蛇丸，于是鸣人让佐井先往寻佐助，自己则应付大蛇丸。及后樱及大和前来助阵，大蛇丸又再度遁去。鸣人从佐井临走时遗下的秘策中，发现佐井此行目的，原来是要暗杀佐助，不禁再次忧心起来。突然一声巨响，引起鸣人等人的注意，只见现场一片狼藉，佐助正居高临下，冷冷地看着他们。
重遇佐助，鸣人首先是表现兴奋，但佐助冷漠的态度及身手的敏捷却出乎意料之外。佐助称要把鸣人杀掉，以斩断彼此间的“羁绊”；又道出刚才佐井说要替鸣人带他回木叶之事。大蛇丸及兜再次出现，阻止佐助进攻鸣人他们，目的是要留下能铲除“晓”的力量。佐助不再执著，跟着大蛇丸离去。救回佐助的目标再度失败，但却得到了真心的伙伴佐井。
在夺回佐助行动失败后的几天，为开发属于鸣人的独创忍术，卡卡西利用躺在病床上的时间，构思出可以让鸣人在短期间内完成修炼的方法。鸣人开始展开修炼，第一项是利用风属性查克拉切断树叶，由于方法得宜，再加上阿斯玛教授一些诀窍，鸣人很快就成功地切断了树叶。
第七班接到新任务：前往火之寺协助处理盗墓者事件。没想到还没到达，脱队行动的鸣人就察觉隐形墓地已遭窃，还因此被火之寺的空误认为是盗墓者，两人大打出手。进入火之寺。鸣人发现周围人看空的眼神和自己童年时被别人排斥的眼神一致，于是试图揭开空身上的秘密。第七班身陷于盗墓贼和马设下的迷宫陷阱“有为转变”之中，队员各自分散。鸣人遭遇不风，对方试图用“尸鬼接吻”吸走查克拉，但九尾查克拉量过大无法吸收，樱、佐井、空赶到，救出鸣人后暂时撤退。
回到木叶后，由于佐井受伤，他的位置由空暂代，鸣人试图把空引荐给朋友们，不料空却不领情，反而差点同牙和丁次打起来，在面见纲手时也因为措辞不当被一拳打飞。和马偷袭木叶，用结界封印住木叶周遭。鸣人追赶刺杀纲手失败的空，却被不风拦下，不风似乎可以使用五种属性的查克拉，令鸣人陷入苦战，但他发现不风其实在战斗中不断切换身体，并找到了她的本体——头发，最终击杀不风。
赶到村外战场的鸣人发现了空的真实身份——移植了九尾查克拉的人造人柱力。和马解除空身上的封印，使他进入第二阶段尾兽化，糟糕的是鸣人体内的九尾查克拉亦与其产生共鸣，鸣人边极力压抑自己体内的九尾，边拼命地战斗，终于成功地唤醒空的内心，战斗之后，鸣人等人送空离开木叶去旅行。